德米特里·伊万诺维奇·波波夫于1892年出生在莫斯科省克林区特罗伊茨克乡科诺诺沃村的一个农民家庭里。
在14岁那年辍学后，他便在莫斯科的工厂工作。
1914年，波波夫被征召加入波罗的海舰队现役。
自1917年起，波波夫成为左翼社会革命党成员，并在不久后参加了彼得格勒十月武装起义，成为了一名全俄中央执行委员会委员。
所谓的左翼社会革命党是一个小资产阶级政党，原本是二月革命后，社会革命党中的左派。
在十月革命前后，这个党派积极参与了革命的进程，并和布尔什维克党有过一段合作时期，他们共同推动了农民苏维埃和工兵苏维埃的合并，并顺利解散了立宪会议。
然而，这种合作并没有持续太长时间，随着布尔什维克签订了退出一战的《布列斯特和约》之后，左翼社会革命党觉得这个条约太过苛刻了，会严重损害国家的利益，是属于丧权辱国的不平等条约，所以他们便愤怒地推出了布尔什维克政府，并在不久后的1918年7月，在莫斯科发动了一场叛乱。
但这场叛乱很快就被布尔什维克政府所镇压，部分左翼社会革命党人被逮捕并处决，还有一些选择逃离或者加入其他的反对派组织。
随着苏联内部政治局势的稳定，左翼社会革命党作为一股独立的政治力量便逐渐消亡了。
话说回来，1917年底至1918年初，波波夫在赫尔辛福斯组建了红苏芬兰支队。
1918年3月，根据最高军事委员会的命令，波波夫的这个支队被转移到莫斯科，由莫斯科苏维埃指挥，并于4月8日移交契卡管辖。 1918年4月，他被任命为契卡作战支队参谋长。
1918年6月下旬，左翼社会革命党开始准备武装起义，反对布尔什维克党领导的苏维埃政府。
由左翼社会革命党人波波夫指挥的全俄特别委员会下属的支队，在他的指挥下进入了战备状态。
6月30日，波波夫要求为该分队提供食物，这也表明该分队的兵力为1000人，而实际上只有600人。
7月2日，他紧急要求提供大量卫生担架、夹板和一些医疗用品，为接下来有可能发生的战斗行动做准备。
此时，契卡支队的人员构成也发生了变化。
即使是更具革命意识的社会革命党人也不被允许进入波波夫的总部。同时，该支队中的所有布尔什维克分子均被清除。
此前，组成分遣队基础的大部分芬兰红军士兵都前往捷克斯洛伐克前线；许多留下来的人都被波波夫踢出了局。
加入该支队的还有一群抵达莫斯科的黑海水手，以及前解除武装的无政府主义者。
在武装叛乱正式爆发前的两三天，波波夫让他的分遣队处于全面战备状态，他的情报中的“数据”让每个人都感到不安，因为德国反革命分子将解除分遣队的武装并逮捕波波夫本人。
从周五到周六的晚上，波波夫发出了特别警报，称据称当晚正在准备袭击。演讲前夕，波波夫亲自在支队领导反苏宣传。
1918年7月6日至7日，波波夫积极参加了莫斯科左翼社会革命党的武装叛乱。
这场武装叛乱的第一步，就选择对德国大使米尔巴赫（此人代表德国参加了与苏联之间的《布列斯特和约》实施恐怖袭击，成功将其杀害。
这些左翼社会革命党人之所以选择德国大使动手，是希望借此让德苏两国之间的战争再起，进而达到破坏《布列斯特和约》的目的。
负责本次刺杀的左翼社会革命党人叫做雅科夫·布卢姆金，其本人在此次行动中受伤，所以在逃离了德国大使馆后，便直接躲藏在波克罗夫斯基军营的波波夫支队总部避难。
在武装起义初期，前来总部澄清刺杀米尔巴赫事件的全俄特别委员会主席捷尔任斯基在波波夫总部被捕，并任命同志接替被捕的捷尔任斯基。
此外，波波夫小队的战士还在莫斯科逮捕了很多布尔什维克党成员。
该支队的水兵迅速占领了瓦甘科夫斯基巷的印刷厂、邮局和电报局。
一些分遣队被带到波波夫的总部，并受到威胁，如果他们不加入波波夫派，就会被处决。
期间，波波夫本人曾经大声宣称列宁和托洛茨基已经出卖了俄罗斯，现在正在向德国运送纺织品和谷物。布尔什维克卖掉了黑海舰队等等。
拉脱维亚第一步枪团团委主席施韦格默六世被捕后，也一并被带到波波夫总部。
波波夫在那里说：“根据社会革命党中央委员会的命令，德国大使米尔巴赫被杀，我们要求立即对德国人采取行动。”
波波夫还说：“我们并不反对苏联政权，但我们不想要像现在这样的政权。现任政府是托洛茨基和列宁领导的一个安抚团伙，他们杀害人民并执行处决和逮捕。”
“如果现任政府没有能力，那么我们将有可能反对德国人。”
波波夫还说：“作为最后的手段，我们将用炮火将克里姆林宫从地球表面扫除”。
波波夫命令他的部队占领莫斯科库尔斯克车站和瓦尔瓦尔斯卡亚广场（现斯拉维亚斯卡亚广场）之间的大片地区。
接着，波波夫的分队又占领了从奇斯蒂耶·普鲁迪到亚兹斯基大道的前线。
在忠于苏维埃政权的部队发起进攻后，左派社会革命党的支队很快就抵挡不住，并逐渐开始撤退到其主力集结的特雷赫斯维亚蒂特尔斯基巷。
布尔什维克决定将手头的火炮带到尽可能最近的距离进行射击，用炮火镇压波波夫的叛军。
这项任务被分配给第一苏联教练课程的拉脱维亚第一连。
在此期间，布尔什维克向波波夫喊话，要求其立马放下武器投降。
而对此，波波夫派出了由自己副官所率领的特使，明确表示他们是不会向布尔什维克投降的，将战斗到最后一刻。
此后，布尔什维克指定的炮兵秘密地将火炮拉至200步远，于下午12点半左右开始用手榴弹进行炮击。
在战斗中，莫罗佐夫家中的波波夫司令部率先遭到炮火摧毁，然后波波夫分队的另外两所房屋也被摧毁，波波夫分队的部队经常驻扎在这些房屋中。
炮兵的这些成功行动首先摧毁了指挥部，引起了波波夫整个支队的骚乱和控制的彻底崩溃。
波波夫的军队虽然进行了一定程度的反抗，但这种反抗显然是徒劳的。
所以，波波夫立马带着部队从神父总部撤退到莫斯科罗戈日斯卡亚，并从那里沿着弗拉基米尔高速公路撤退。
此次，波波夫的叛乱，就这样轻而易举地被布尔什维克给镇压了，波波夫本人躲藏起来。
据他后来自己的供述，他因神经麻痹而接受治疗。
1918年11月27日，在全俄中央执行委员会革命法庭的公开法庭听证会上，罪名是“左翼社会革命党中央委员会反对苏维埃政权和革命的反革命阴谋，波波夫被宣布为“在法律之外的劳动人民的敌人”，只要成功将其逮捕和辨认清楚后，就可以将其立即处决掉。
1918年12月，波波夫前往哈尔科夫，作为左翼社会革命党“中央起义总部”负责人，组织反对普遍定期审议目录的起义运动。
1919年初，波波夫以科尔米利岑的名义，担任乌克兰苏维埃第11团副司令。
在巴赫穆特附近被认出后，他不想受到可能的迫害，于是前往哈尔科夫，并从那里参加了在基辅举行的LSR党代表大会。
1919年8月底该市被白军占领后，波波夫前往叶卡捷琳诺斯拉夫。
1919年秋，叶卡捷琳诺斯拉夫省新莫斯科斯克地区。组建了一支叛乱支队，并加入了马赫诺主义者（马赫诺是乌克兰一位坚定的无政府主义者）。
自1919年11月起，波波夫成为马赫诺运动成员。
他先后指挥了第2苏林斯基、第24捷尔诺夫斯基和第3叶卡捷琳诺斯拉夫斯基叛军团。有一段时间他对马赫诺本人产生了很大的影响。
1920年1月至3月，马赫诺因感染斑疹伤寒，而躲到古利艾波列地区的一个村庄躲避迫害。
1920年3月下旬起，他再次在马赫诺支队中开展群众鼓动工作，并从事文化教育工作。然后，他宣布自己是无政府主义共产主义者。 1920年5月底，波波夫当选为乌克兰革命起义者（马赫诺主义者）委员会成员，并从1920年6月起担任委员会秘书。
1920年9月29日至30日，波波夫代表乌克兰革命起义者委员会（马赫诺主义者）与乌克兰苏维埃政府代表通过电报进行谈判，商定停止敌对行动并缔结共同打击乌克兰的协议。
1920年10月10日，波波夫与柯瑞兰科一起在哈尔科夫签署了乌克兰苏维埃社会主义共和国政府与乌克兰革命起义军（马赫诺主义者）之间的初步军事政治协议的条款。
作为南线马赫诺主义者的代表，波波夫表现得目中无人，公开反对苏维埃政权，与犯罪分子建立联系，并几乎每天在代表的公寓里组织饮酒聚会。
他的行为引起了马赫诺本人的极度不满，马赫诺在给他的一封信中写道：“……委托给你的政治和军事代表工作是极其负责任的，你身在哈尔科夫，必须投入你所有的时间为此，试图从军事、政治和文化教育的各个方面为我们的运动带来最大的利益。”
“再次听到你对军队交给你的任务的粗心态度，是完全不能接受的。我希望接下来关于你的工作的信息将会有所不同，让我们所有人都更加满意。”
1920年11月26日晚，波波夫与南部战线的乌克兰革命起义军（马赫诺主义者）的其他代表一起在哈尔科夫被苏联特别委员会中央局逮捕。
乌克兰并根据捷尔任斯基的指示，被派往莫斯科契卡。
根据契卡的裁决，波波夫本人于1921年5月被执行枪决。
