肝细胞癌解剖性肝切除的规范与进展

作者：张维志, 刘连新

文章来源：中华肝胆外科杂志, 2024, 30(2)

摘要

肝切除是肝脏肿瘤最重要的根治性手段，其发展经历了局部切除、不规则切除、规则切除、解剖性切除等理念。随着对解剖认识的加深、肝实质离断器械的进步以及控制性低中心静脉压策略等的实施，无论开放还是微创肝切除均得到极大的普及与发展。在精准外科理念指导下，解剖性肝切除越来越受到重视，但关于手术方式选择解剖性还是非解剖性肝切除一直存在争议。临床中应综合评估肿瘤位置、大小、生物学行为和肝脏功能，兼顾手术安全性与彻底性，并要考虑到术后肿瘤复发和后续治疗，以患者获益最大化作为手术方式选择的依据。本文综述了国内外已发表文献，对肝细胞癌解剖性肝切除的规范与研究进展进行回顾与讨论。

一、AR技术与理念的发展

20世纪50年代，有学者提出了肝脏的解剖分段系统，依据门静脉及肝静脉的分支走行将肝脏分为8个独立的肝段，为AR的实施提供了理论基础[3]。1985年，幕内雅敏教授提出：解剖性肝切除是完整切除解剖上相对独立的肝段或联合肝段，在切除病灶的同时一并切除荷瘤门静脉分支流域内的肝实质，以获取更好的肿瘤学疗效，避免残留缺血或淤血区域带来的并发症，其优势具体体现在肿瘤切除的彻底性及对剩余肝脏的入/出肝管道的完整保留[4]。NAR是指在保证一定切缘的前提下切除肿瘤，而不考虑肝叶、肝段的解剖。最初，幕内教授应用超声引导下美蓝染料注射法＋主肝静脉显露＋目标肝蒂的离断进行标准肝段切除。2008年，Aoki等[5]应用吲哚菁绿(indocyanine green，ICG)荧光导航系统代替传统美蓝染色完成开放AR。2012年，Ishizawa等[6]在腹腔镜下完成ICG正染或负染引导的AR，并于同年报道了以幕内标准完成的全腹腔镜下1～8段的AR[7]。2013年，Ho等[8]报道了对肝硬化中央型肝癌患者的限量AR理念，使得肝硬化患者的AR得以安全实施。伴随技术与理念的发展，国内的腹腔镜AR已深入人心，其关键技术及具体细节也在不断探讨中得以深化[9,10]。

近年来，术前三维可视化、3D打印技术、术中超声、ICG荧光导航、虚拟及增强现实技术均极大地促进了AR的发展，使AR的实施更加精准、个体化和安全。此外，随着对肝脏解剖理解的加深，AR理念也不仅仅局限于解剖性肝段及联合肝段切除，而是更加注重荷瘤门静脉流域的完整切除，以亚肝段切除为基础的AR理念正在被逐步认可[11]。

二、AR的临床疗效

关于疗效的研究百家争鸣：因时而异，因团队而异，因患者标准而异；有支持AR，亦有认可NAR的研究，但更多研究提示AR在特定的人群中意义更大。

2008年一项日本的全国性调查比较了3 514例NAR和2 267例AR患者的临床资料，结果显示，AR相较于NAR在无病生存期(disease-free survival，DFS)方面具有显著获益；分层分析显示，只有在肿瘤最大径为2～5 cm时，AR组患者的DFS更长，但这种优势并没有转化为总生存期(overall survival，OS)上的获益且随着肝功能损伤程度的加重优势逐渐降低[12]。Shindoh等[13]报道对于单发长径≤5 cm的肝癌，完全切除荷瘤的门静脉流域可降低肝癌患者局部复发率并改善疾病特异性生存率。Xu等[14]研究表明，对于5～10 cm长径的大肝癌，腹腔镜AR较腹腔镜NAR具有更好的OS及DFS，但是也具有相对更长的手术时间和更多的出血量。此外，Liao等[15]的随机对照研究表明，腹腔镜AR较腹腔镜NAR可显著提升DFS，但对OS无影响。

亦有众多研究支持NAR。2014年，日本Okamura等[16]通过倾向性评分匹配研究表明，对于孤立性肝癌患者，AR在无复发生存期(recurrence-free survival，RFS)或复发模式方面没有优势。研究报道，AR组与NAR组的肝外复发和肝内复发的发生率相似，手术方式的选择并不影响肝癌的复发与生存[17,18]。Hirokawa等[19]研究表明，对于无肉眼可见血管侵犯的孤立性小肝癌患者，AR并不优于NAR；相反，对于长径≤3 cm的肿瘤，NAR术后短期结果更有利。日本九州肝脏外科研究小组的研究表明，对于伴有vp1(门静脉癌栓局限于门静脉二级分支以远)的肝癌，AR并不能改善肝切除术后的RFS或OS[20]。同样，Li等[21]研究也表明，AR/NAR并不是影响肝癌患者OS与DFS的独立危险因素。

更多的研究提示，AR在特定的患者中意义更大。Yamashita等[22]报道，AR主要适用于术前肝功能Child-Pugh A级的患者，而对于术前合并有肝硬化的肝功能Child-Pugh B级患者NAR更为适宜。早期国内研究也表明，对于无肝硬化组患者，AR与NAR在DFS和OS上差异有统计学意义；而对于存在肝硬化的患者，AR与NAR在生存上差异无统计学意义[23]。Yamamoto等[24]通过亚组分析表明，在丙型肝炎病毒阴性、甲胎蛋白低、总胆红素低或肿瘤长径为2～5 cm的患者中，AR的DFS显著优于NAR。Jung等[25]也提出肿瘤生物学侵袭性较低的患者(如肿瘤标志物较低、肿瘤体积较小)从AR中获益多于NAR。此外，Hokuto等[26]提出，肿瘤位置也能影响AR与NAR的疗效，在浅表性肝癌患者中，AR相比NAR降低了肿瘤复发的风险，提高了RFS；而在非浅表性肝癌患者中，AR组和NAR组之间RFS的差异没有统计学意义。Zhong等[27]研究表明，AR是影响伴微血管侵犯(microvascular invasion，MVI)肝癌患者DFS的独立危险因素。一项基于循环肿瘤细胞(circulating tumor cells，CTCs)的研究表明，AR可能仅在CTCs计数低时较NAR更有益[28]。Kwon等[29]发现，在长径小于5 cm的肝癌患者中，AR降低了肿瘤复发的风险并改善了OS；在长径大于5 cm的肝癌患者中，AR和NAR显示出相似的生存结果。

综上所述，尽管关于AR与NAR的疗效存在一定争议，但大多数研究结果显示AR在外科学及肿瘤学方面的获益优于或至少不劣于NAR。然而，现有研究多是回顾性的，缺乏高级别循证医学证据，且实践中缺乏关于AR/NAR统一的评价标准和规范。因此，未来亟需在统一的标准下进行更多高水平的多中心前瞻性随机对照试验，更好地控制潜在的干扰因素，为AR与NAR的选择提供更具说服力的结论。

三、AR的适应人群及技术标准

Shindoh等[30]提出，AR的实施包括：(1)通过染色或血流阻断法对肝脏表面的边界进行标记；(2)超声引导下以该肝段标志性静脉为边界进行肝实质切除；(3)暴露肝断面具有重要意义的静脉；(4)根部结扎肝段Glisson系统。《腹腔镜肝切除术治疗肝细胞癌中国专家共识(2020版)》指出，在条件允许情况下(手术综合能力较强、肿瘤长径为2～5 cm、边界不清晰、术前判断有脉管侵犯可能、肝脏质地及全身情况好等)，推荐优先实施腹腔镜解剖性肝切除[31]。然而，手术方式选择仍需根据医疗团队的技术条件和患者的具体情况如肝脏功能、肝硬化程度及肿瘤因素等进行综合评估和科学决策，不必强求AR。

现代AR理论标准是荷瘤门静脉流域的完整切除，即流域AR，不同于以往空间概念的Couinaud分段AR。然而，手术准确性受到多种因素的制约：(1)门静脉流域染色的形状不规则，流域间面多为三维立体的不规则曲面，实践中很难做到完全循流域的完整切除；(2)尽管术中缺血线、美蓝等可以在肝脏表面显示出清晰的分界线，但由于肝内交通支的存在，界线可能会随着时间变得模糊，而且在肝实质深部界面也难以确定；(3)美蓝染色及ICG正染或反染操作可能会出现染色失败、洗脱、渗染或染色界面与肝静脉不重合等情况，影响手术操作。实践中，AR的实施往往不得不结合Couinaud肝静脉分段系统，技术标准上强调肝静脉主干的完整显露，肝断面中相应肝静脉分支的显露也逐渐成为AR最重要的衡量标准，也是目前大多数国内外学者认可的AR标准。《安全实施微创解剖性肝切除国际专家共识(2021年版)》的发布强调了AR以门静脉流域为主，静脉引流区域为辅的发展方向，需将以往传统的"以肝静脉为本"的手术规划思路逐渐转变为"以门静脉流域为本"的思路，两者相互补充，使划分的肝段更接近"独立"的荷瘤门静脉流域标准，从技术层面修正AR理论与临床实践之间的偏差，有望更好实现其肿瘤学疗效[32]。此外，共识同时指出，NAR的目标是兼顾手术切缘的同时，考虑到脉管的关系，尽量避免缺血或淤血的区域，最大化剩余肝脏功能。

肝癌肝切除手术方式的选择应根据肿瘤的大小、数量、位置、MVI情况，以及患者的肝脏背景等因素进行综合评估。一般来说，对于单发长径小于2 cm的肿瘤，MVI风险较低，AR与NAR的疗效相当；肿瘤长径在2～5 cm时，血管侵犯肝内转移的风险提高，若肝储备功能良好时，应尽量选用AR，而NAR可应用于肝功能损伤较重或跨肝段的边缘型肝癌患者；对于长径大于5 cm、多结节性肿瘤、MVI或肝硬化较重的患者，重点是保证肿瘤根治的前提下尽可能保留无瘤肝组织，预防术后肝功能衰竭，可考虑行NAR。肝硬化较重的患者除了NAR，在技术允许的情况下也可行基于亚肝段的限量AR。总之，手术方式的选择应遵循安全性与彻底性的原则，同时考虑到肿瘤的生物学特性、复发机制及后续治疗等因素，以实现患者获益的最大化。

四、选择AR的必要性

《原发性肝癌诊疗指南(2022年版)》明确指出，AR/NAR均是常用的肝癌肝切除技术，均需在保证足够切缘下才能获得良好的肿瘤学效果，强调了以切缘为本的肝癌肝切除理念[33]。Liu等[34]研究表明，对于MVI阳性的肝癌患者，AR和宽切缘是预后保护因素，但在预后方面，宽切缘比AR更重要；若不能同时保证宽切缘和AR，则应优先确保宽切缘，该研究强调了较宽的手术切缘优于AR。较宽的手术切缘可显著提高肝癌患者的生存率，窄切缘可能导致残留MVI或微转移灶，而AR相比NAR往往具有更高的宽切缘比例，其预后较好可部分归因于较大的宽切缘比例，现有的循证医学证据也更倾向于支持宽切缘手术在改善肝癌患者预后方面胜过AR[35]。相较于可视为NAR的射频消融治疗，日本的多中心随机对照试验结果表明，对于长径≤3 cm且结节数≤3个的小肝癌，接受手术和射频消融患者的OS和RFS差异无统计学意义，这亦是在某种程度上认可了NAR[36]。

肝癌有较高侵犯肝内血管结构的可能，并主要通过临近的门静脉在肝内播散转移，因此系统去除荷瘤门静脉流域，即所谓的"AR"，理论上可以根除肿瘤周围的潜在微转移病灶[4]。Sakon等[37]基于肝脏血流动力学对肝癌的转移机制提出了肿瘤血流引流理论，该理论将肝癌的转移分为临近转移、门静脉转移、低灌注血流转移3种类型，基于此理论提出肝癌根治性切除术后复发分为局部播散、系统性播散及肝内新生3种模式。手术方式能解决的仅是局部播散的复发方式，而无法解决由CTCs介导的系统性播散和肝硬化背景上的肝内肿瘤新生。另有学者提出了靶域切除技术，该技术兼容切缘优先和AR理念，强调肝切除以病灶为核心，以病灶流域(动脉、门静脉、静脉、胆管、淋巴、神经等)为导向，结合不同肿瘤的生物学特性，确定手术切除的靶域范围[38]。

肝癌的新生血管多而复杂且不受解剖结构的限制，肝硬化背景下血流及基质发生重塑，导致肝内血流分布紊乱，也使得肝癌的转移模式更为复杂。此外，除了门静脉外，CTCs可以分布于肝静脉和外周循环等多条血流通路中，提示肝癌可能通过多种血流途径进行转移。因此，单纯依靠AR来阻断肿瘤的转移途径可能是不够的，也不一定有效，AR的价值需进一步证据支持及理性评估。总之，AR并非必须，NAR不可被完全取代，AR与NAR之间并没有绝对的优劣之分，需要我们在实践中综合考量，科学评估，科学选择。

五、术中/术后辅助治疗对AR的开展带来挑战

肝癌具有高度异质性，治疗中需要多种手段联合应用，术中及术后辅助治疗可能影响手术方式的选择。Sui等[39]研究表明，手术切除联合射频止血装置辅助处理断面可显著降低局部复发率，而与AR或NAR的手术方式选择无关。此外，Wang等[40]报道，在中央型肝癌患者中，窄切缘肝切除结合术中放疗是一种安全可行的治疗方法。另一项随机对照研究表明，与相当于NAR的单纯射频消融相比，消融联合碘-125粒子植入可使长径≤3 cm且结节数≤3个的肝癌患者获得更好的疗效[41]。

IMbrave050研究显示，在根治性切除或消融治疗后高危复发风险的肝癌患者中，对比主动监测，阿替利珠单抗联合贝伐珠单抗组患者的RFS改善差异具有统计学意义[42]。另外，我国的《肝癌术后辅助治疗中国专家共识》也提出了多模式辅助治疗手段，包括术后经动脉化疗栓塞、肝动脉灌注化疗、放疗等局部治疗，以及靶向免疫治疗、抗病毒治疗等，有望更好地改善合并高危复发因素肝癌患者的预后[43]。可见，在精准医学时代，肝肿瘤的治疗更应强调基于肿瘤生物学行为的个体化和精准化的综合治疗。多模式的术中或术后辅助治疗策略必将带来超越AR或NAR的单纯手术方式上的生存获益。

六、小结

肝外科的发展已经进入到精准化、微创化、个体化的综合治疗时代，AR在精准外科的发展中具有里程碑意义，有助于加深对肝脏解剖生理的认识，提高特定肝癌患者的预后，但AR的获益人群、技术标准及肿瘤学效果仍需进一步探索与研究。在靶免治疗的新时代下，手术切除的要求可能更加简洁，AR的必要性有待进一步考量。总之，未来肝脏外科发展的重要方向是通过整合先进的影像学、分子生物学和微创技术，进一步精准实施科学与个体化的肝脏靶域切除，提高手术切除的疗效和患者的生存质量。

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